中国近海栉江珧属分类与地理分布研究进展

栉江珧属(Atrina)隶属于双壳纲(Bivalvia)、江珧科(Pinnidae), 在中国北方沿海俗称“大海红”、“海锹”, 浙江沿海俗称“海蚌”, 福建沿海俗称“土杯”、“马蹄”, 潮汕地区俗称“割猪刀”, 是经济价值较高的大型海产双壳贝类, 其后闭壳肌大而圆, 肉嫩鲜美, 营养丰富, 可干制成“江珧柱”, 是中外闻名的海珍品[1-5]。其种类全部为海产, 分布在热带、亚热带和温带的印度-太平洋和大西洋海区的潮间带的中、下区, 但多数种仅见于潮下带[1, 6]。分布在30 m以内深度的栉江珧属物种是渔业的主要捕捞对象[7-11]。栉江珧属种类贝壳大而脆薄, 前尖后广, 呈三角形或楔形, 表面墨绿色、淡褐色或黑褐色, 幼时壳略透明, 晶莹可爱—“甲美如瑶玉”, 古人便以“瑶”称之; 壳面布有10~20条细密放射肋, 其上时有小棘; 稚贝时沉入海底, 以足丝固定, 终生不再移动, 成群聚集, 像梳齿般密集排列, 这就是栉江珧名字的来源[12]。栉江珧属种类足丝如发, 可长达200 mm, 透明并具光泽, 坚韧而富弹性, 其蛋白质成分和蚕丝相近, 加工成的织品已被视为稀有珍品而收藏于博物馆[13, 14]。

由于栉江珧属种类的贝壳形态变异极大, 因受客观环境的损伤而产生不正常的外形上的修补, 或因受动物栖息地区和底质环境不同以及因生长阶段不同而产生的外形、棘、肋及色泽等贝壳形态上的变化, 给栉江珧属分类鉴定工作增加了困难, 导致了其分类上存在一些紊乱的问题[7, 15-18]。自20世纪初以来, 江珧科的分类进行了多次修订, 有效物种的总数从3~56不等[1, 19-23]。基于形态学的最新修订版确认了江珧科栉江珧属现生种类有31种[17]。以黄口江珧(Atrina pectinata Linnaeus, 1767)为例, 自LINNAEUS在1767年对其进行首次描述后, ROSEWATER[20]将12个异名归并为A. pectinata, 王祯瑞[1]将11个异名归并为A. pectinata, 而HUBER[24]仅将3个异名归并为A. pectinata。

中国栉江珧属分类的研究始于1930年, KURODA[15]记载了中国台湾的两种栉江珧: 旗江珧(A. vexillum Born, 1778)和黄口江珧。中国学者对栉江珧属的分类研究始于1959年, 福建省海洋生物研究室李复雪和张炳西对福建沿海江珧的种类进行了调查, 报道了4种栉江珧属的种类: 日本栉江珧(A. pectinata japonica Reeve, 1858)、李氏栉江珧(A. pectinata lishkeana Clessin, 1891)、锯江珧(A. pectinata serrata Sowerby, 1825)和奇江珧(A. pectinata stangei Hanley, 1858)[15]。王祯瑞[1]于1997年编著出版了《中国动物志: 软体动物门, 双壳纲, 贻贝目》, 汇编和记述了此前在中国发现的3种栉江珧属种类: 栉江珧(A. pectinata Linnaeus, 1767)、羽状江珧(A. penna Reeve, 1858)和旗江珧(A. vexillum Born, 1778)。徐凤山[25]于1997年出版的《中国海双壳类软体动物》, 记录了中国沿海5种栉江珧属种类: 栉江珧(A. pectinata Linnaeus, 1767)、羽江珧(A. penna Reeve, 1858)、寺町江珧(A. teramachii Habe, 1953)、旗江珧(A. vexillum Born, 1778)和木下江珧(A. kinoshitai Habe, 1953)。刘瑞玉[26]于2008年出版的《中国海洋生物名录》记录了3种栉江珧属种类: 栉江珧(A. pectinata Linnaeus, 1767)、羽状江珧(A. penna Reeve, 1858)和旗江珧(A. vexillum Born, 1778)。余祥勇等[27-29]对分布在中国南海4种形态类型的栉江珧(青口、黄口、棘螺和沙螺)的形态差异、同工酶表达、随机扩增多态性(RAPD)进行了比较研究, 研究结果均证明不同形态类型间存在着明显差异, 认为这些类型应划为两个或两个以上的种类。LIU等[30]和XUE等[31, 32]应用DNA分子标记对中国栉江珧进行分析, 确认了中国栉江珧A. pectinata存在5个隐存种, 分别为中国江珧(A. chinensis Deshayes, 1841)、黄口江珧(A. pectinata Linnaeus, 1767)、青口江珧(Atrina sp.)、棘江珧(A. lischkeana Clessin, 1891)和栉江珧(A. japonica Reeve, 1858)。

本文在《中国动物志: 软体动物门, 双壳纲, 贻贝目》(江珧科)[1]描述的栉江珧属物种及其分类基础上, 汇总最新分类研究进展, 包括物种重新划分及其分类地位的厘定; 并在此基础上, 查阅其他有关中国栉江珧属生物多样性的调查报告等资料, 结合本研究团队自2010年以来的野外调查和采样记录, 完成中国栉江珧属物种分布图, 旨在为今后的中国栉江珧属系统分类、资源可持续利用、物种多样性保护研究提供必要的基础数据。

1 中国近海栉江珧属的种类、地理分布及其资源现状

本部分系统梳理和汇总已记述的中国近海栉江珧属物种, 共计2亚属7物种: 栉江珧(A. japonica Reeve, 1858)、中国江珧(A. chinensis Deshayes, 1841)、黄口江珧(A. pectinata Linnaeus, 1767)、棘江珧(A. lischkeana Clessin, 1891)、青口江珧(Atrina sp.)、羽状江珧(A. penna Reeve, 1858)和旗江珧(A. vexillum Born, 1778)(图 1)。中国栉江珧属种类主要分布在东部和南部沿海, 只有栉江珧能向北分布到渤海湾; 广东是中国栉江珧属物种多样性最丰富的省份(6个物种), 其次为广西壮族自治区(5个物种)(图 2)。本文对物种划分存在分类争议或同物异名的一些物种进行了一一梳理和讨论。

图 1 栉江珧属7种贝类壳型 Fig. 1 Shell morphology of Atrina species 注: A. 栉江珧; B. 黄口江珧; C. 中国江珧(福建东山); D.中国江珧(广西北海); E.棘江珧; F.青口江珧; G.旗江珧; H.羽状江珧[33]

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图 2 中国栉江珧属7个物种分布图(基于审图号GS(2016) 1569号的地图制作) Fig. 2 Known distribution of Atrina in China

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1.1 栉江珧

地理分布: 国内分布于渤海、黄海和东海潮下带40 m内的浅海底, 如辽宁的獐子岛、海洋岛, 山东的荣成、蓬莱、刘公岛、红岛和日照, 江苏的连云港、浙江的舟山等地。国外在日本半岛和朝鲜半岛均有分布[1, 34, 35]。

形态特征: 俗称“海锹”、“大海红”、“带子”。壳色暗绿色或青褐色, 有光泽; 贝壳大, 后缘宽大。贝壳后缘放射肋不明显, 有的放射肋上具有三角形略斜向后方的小棘; 近腹缘处生长纹褶起不明显[36-37]。

分类讨论: 1858年, REEVE[22]在日本首次发现栉江珧并将其命名为A. japonica, 随后WINCKWORTH[3]、HABE[38]、ROSEWATER[20]和王祯瑞[1]等分类学家认为其是A. pectinata的同物异名。然而HUBER[24]认为它是一个有效种, 李复雪等[15]则认为其是A. pectinata的亚种。本研究组基于线粒体16S rRNA、COI和核基因28S rRNA片段的分子系统学研究发现A. pectinata和A. japonica间的遗传分化已经达到种的水平, A. japonica为一个有效种[31]。

1.2 黄口江珧

地理分布: 暖水性较强的种, 分布在热带和亚热带潮下带50 m内的沙质或泥沙质海域。国内主要分布于南海, 如广东硇洲岛、草谭和广西北海、防城港。国外主要分布于印度洋, 如非洲塞舌尔群岛、阿拉伯半岛、印度和印度尼西亚沿海[1, 6]。

形态特征: 黄口江珧俗称“黄口”。壳表较光滑, 具光泽, 黄褐色, 壳薄易碎, 壳型细长, 放射肋较密, 肋上通常无棘。

分类讨论: ROSEWATER[20]将12个不同的印度-太平洋栉江珧属物种归并为一个物种: A. pectinata。然而, WINCKWORTH[39]、HUBER[24]认为A. pectinata仅限于印度洋和印度尼西亚, LINNAEUS于1767年命名的A. pectinata是在印度洋发现的。本研究组和LIU等[30]采集的南海黄口江珧与LEMER等[40]从菲律宾群岛采集的A. pectinata样本共享线粒体COI、16S rRNA和核基因28S rRNA基因片段单倍型, 表明A. pectinata在中国南海也有分布。于非非等[41]采集的防城港群体也与我们所采集的黄口江珧共享COI单倍型。

1.3 中国江珧

地理分布: 暖水性较强的种, 分布在热带和亚热带潮下带, 其垂直分布自低潮线下至200 m的水域。国内主要分布于台湾海峡以南的海域, 如福建的东山、广东的南澳岛和闸坡、广西的北海沙田和涠洲岛等。国外分布于新加坡、马来西亚、泰国、菲律宾、婆罗洲、日本的冲绳和大分等海域[24, 32, 37]。

形态特征: 中国江珧俗称“沙插”、“沙螺”, 壳色土黄色, 无光泽; 壳扁, 近似三角形, 贝壳后缘宽大、放射肋明显, 无棘; 近腹缘处生长纹褶起明显。

分类讨论: DNA序列(28S rRNA、mtCOI和16S rRNA)分析结果揭示中国江珧与栉江珧的遗传距离达到了种间水平, 所构建的系统发育树表明中国江珧与旗江珧为姐妹群, 而与栉江珧互为独立群, 因此中国江珧应为一个独立种, 而不是栉江珧的同物异名[32]。此外, 中国江珧已分化为两个谱系(谱系A: 福建的东山、广东的南澳岛和闸坡、日本大分; 谱系B: 北部湾), 两谱系的分化可能与更新世冰期与间冰期海平面变化导致中国边缘海隔离与连通有关[32]。它的同物异名共包括: Pinna chemnitzii Hanley, 1858; Pinna lurida Reeve, 1858; Pinna papyracea Reeve, 1858和Atrina lamellata Habe, 1961[17, 24, 32]。

1.4 棘江珧

地理分布: 国内主要分布于浙江洞头以南的潮下带30 m内的泥沙质海域, 如浙江的洞头、福建福州和惠安、广东的南澳岛、闸坡、东海岛、硇洲岛、草潭, 广西的沙田等, 在国外分布于日本的东京湾、有明湾和濑户内海等海域[31, 37]。

形态特征: 棘江珧俗称“棘螺”, 壳表黄褐色, 放射肋通常较粗大, 肋上有强大的锯齿状的棘。

分类讨论: 1891年, CLESSIN在日本横滨发现棘江珧并命名为Pinna lischkeana, WINCKWORTH[39]、HABE[38]、ROSEWATER[20]、梁羡圆等[16]、王祯瑞[1]和HIGO[42]认为其是A. pectinata的同物异名。然而, OKUTANI[43]和HUBER[24]则将其保留为一个独特的物种, 李复雪等[15]将其保留为A. pectinata的亚种。余祥勇等[44]对湛江海域有棘和无棘两种表型栉江珧进行了同工酶比较研究, 发现两种表型酶谱表达有一定的差异。栉江珧分布区域比棘江珧的纬度高, 仅在东海略有重叠; 两个种分布区域的不同可能与水温等环境因子相关[7]。人工育苗水温低于25 ℃养殖的棘江珧幼体生长缓慢, 成活率低[7]。在本研究组基于线粒体16S rRNA、COI和核基因28S rRNA片段的分子系统学研究[31]以及LIU等[30]基于线粒体COI和核基因ITS片段的分子系统学研究均支持A. lischkeana是一个有效的物种。SEKINO等[8]基于简化基因组测序(RAD-seq)对栉江珧和棘江珧进行了群体基因组学分析, 发现在濑户内海同域分布的栉江珧和棘江珧存在杂交渐渗现象, 其种间基因流被10个具有杂交不相容性的基因及基因组区域不完全阻断, 进而维持物种间的生殖隔离。

1.5 青口江珧

地理分布: 国内主要分布于广东的闸坡、硇洲岛、流沙港、江洪、草潭、广西的沙田和防城港, 海南的海口、洋浦、新亚、文昌、海甸岛和三亚[8, 30]。

形态特征: 青口江珧俗称“青口”。壳表光滑, 具光泽, 青绿色, 壳型较小, 狭长, 呈楔形, 后缘较窄。放射肋细密, 无棘, 壳面较凸。

分类讨论: 对青口江珧的线粒体16S rRNA、COI和核基因28S rRNA在GenBank进行BLAST分析, 与其序列相似度高的序列(99%~100%) 均来自中国南海, 暗示青口江珧主要分布于中国南海[31]。HASHIMOTO等[18]研究发现日本仅有栉江珧、棘江珧和中国江珧分布, 未发现黄口江珧和青口江珧。

1.6 羽状江珧

地理分布: 暖水性种, 仅见于潮下带较深的细砂底等水域中, 通常在70 m左右采到的标本较多, 分布水深最深可达128 m[25]。国内主要分布于广东的硇洲岛, 海南的新村和三亚, 国外分布于日本本州相模湾以南、菲律宾和印度尼西亚[1, 24, 25]。

形态特征: 壳型细长, 较薄脆, 半透明, 壳表放射肋及生长小棘极细密、明显。壳表呈淡黄褐色, 且具红绿之金属光泽[1]。

分类讨论: 1858年REEVE[22]在菲律宾对羽状江珧进行了命名, HABE[38]于1953年在日本本州也对其报道。然而, ROSEWATER[20]和FISCHER-PIETTE[21]均认为其是A. pectinata的同物异名, 但这两种江珧形态特征有明显区别, 且垂直分布不同, 所以我们与王祯瑞[1]以及HUBER[24]观点一致, 均认为其是独立的种。王祯瑞[45]认为李复雪等[15]所定的P. serrata可能也应当是A. penna之误, 因为P. serrata与A. penna形态特征不同, 而且是西印度种。

1.7 旗江珧

地理分布: 暖水性较强的种, 仅见于潮下带, 其垂直分布是自低潮线下至60 m内的泥沙底水域。国内分布于福建的东山, 广东湛江, 海南三亚、新村、新盈; 广西涠洲岛。国外分布于红海、印度洋、马来半岛、澳大利亚和日本的九州、四国等海域[1, 24, 25, 46]。

形态特征: 旗江珧贝壳大, 壳质厚重, 多呈旗形或短扇形, 壳表黑褐色或紫褐色, 壳顶尖细, 后缘宽, 背缘略成弓形, 腹缘仅在壳顶下方弯入, 其后逐渐向外突出形成弧形, 放射肋极细, 肋上有较稀疏的人字形小棘; 后闭壳肌痕突出于珍珠层后界, 或与后界相连接, 而其他栉江珧属贝类后闭壳肌痕位于珍珠层内[36]。

2 中国栉江珧属资源现状

栉江珧属种类, 特别是栉江珧、黄口江珧、青口江珧和旗江珧, 是中国海洋渔业捕捞、养殖和生物调查的主要对象。李复雪等[15]对1952—1958年间福建沿海采集的江珧进行分析, 发现福建沿海棘江珧产量最多, 特别是在厦门、漳浦和宁德; 栉江珧产量最少, 仅在宁德有少量发现。谢开恩等[47]于1978年6月—1979年10月对泉州湾栉江珧资源开展了调查研究, 发现泉州湾栉江珧有两个类型: 一种是贝壳上有棘, 产量不大, 当地种, 应为棘江珧; 另一种是1974年强台风后才大量发现的, 产量大, 是当地采捕的主要对象, 估算泉州湾栉江珧总资源达29 905 t。但泉州自1975年出现大量江珧后, 由于过度捕捞以及采用“挟、耙”等工具乱采滥捕, 不仅使获得的江珧受到严重损伤, 而且资源受到严重破坏, 造成泉州湾资源大幅度下降, 1981年的产量已减少80%以上。吴天明等[48]于1982年5—7月对福建兴化湾江珧进行了生态调查, 兴化湾也与泉州湾一样, 有两种不同的江珧, 一种是壳面放射肋上有棘的棘江珧, 产量较大, 一种是壳面上无棘的江珧, 产量低, 推测其为栉江珧, 推算兴化湾江珧的资源量约为600 t。邱盛尧等[49]对1994—1995年6月—10月间山东北部近海采集的1 269个栉江珧个体的年龄与生长进行了研究, 捕捞群体以3~6龄为主要组成, 体质量生长拐点在1.86龄处; 并且根据本次调查, 山东北部近海栉江珧的资源量十分丰富。然而, 本研究组自2010—2014年对中国沿海区域进行调查采样, 山东沿海威海刘公岛、烟台蓬莱和日照江珧资源量较丰富, 青岛栉江珧资源量较少。福建泉州湾和兴化湾主要为棘江珧, 产量较低; 厦门并未发现栉江珧属种类存在; 漳州东山中国江珧资源量较丰富。广东闸坡主要有棘江珧分布, 也有少量青口江珧和中国江珧分布。湛江附近浅海、北部湾和海南岛浅海海域江珧资源量较高, 其中黄口江珧和青口江珧合称“油螺”, 售价较高, 中国江珧售价较低。

目前, 生产中一般是通过半人工采苗方法获得栉江珧苗种, 即采捕野生的栉江珧苗种, 然后进行室内高密度养殖或选择合适海区进行集中养殖的方式[50]。1982年郭世茂等[51]在广东汕尾开始开展栉江珧人工育苗研究, 然而目前栉江珧大规模人工苗种培育技术尚不完善, 且栉江珧人工苗种培育实验中苗种成活率低, 主要是由于浮游期栉江珧幼虫会大量上浮黏连, 使得幼虫无法游动摄食, 造成幼虫的大量死亡; 另外栉江珧自然排放产卵量低, 不能满足生产需要, 人工催产困难, 这也限制着栉江珧大规模人工苗种培育技术的发展[52]。《中国渔业统计年鉴》自2003年起开始记录中国江珧的养殖产量和面积(图 3), 养殖主要集中在广东省(2003—2021年), 福建省(2003、2004、2009、2010年)和山东省(2016、2017, 2019—2021年), 全国养殖面积2012—2016年较为稳定, 随后呈缩小趋势。

图 3 中国江珧2003—2021年养殖产量和养殖面积变化 Fig. 3 Change in aquaculture production volume and area aquaculture of China from 2003 to 2021 注: 相关数据来自中国渔业统计年鉴(2004—2022)

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查明物种种群遗传多样性水平、群体遗传结构等群体遗传特征是制定有效保护和合理开发利用生物资源策略的基础[19, 53-54]。XUE等[55]基于微卫星位点和线粒体COI片段对中国7个栉江珧群体进行群体遗传学分析, 研究结果表明7个栉江珧地理群体均具有较高的遗传多样性, 且近期未经历过瓶颈效应; 中国沿海7个栉江珧地理群体间不存在显著的遗传分化, 推测历史再殖化(晚更新世栖息地扩张和群体扩张)和现代基因流(浮游幼虫扩散)可能是导致中国栉江珧群体间无显著遗传分化的主要原因。XUE等[31]基于线粒体COI片段对南海黄口江珧、青口江珧和棘江珧进行群体遗传学分析, 研究结果揭示黄口江珧湛江群体和北部湾群体存在显著的遗传分化, 而青口江珧和棘江珧群体间无显著遗传分化。而中国江珧也已分化为两个谱系(谱系A: 福建省的东山、广东省的南澳岛和闸坡、日本大分; 谱系B: 北部湾)[32]。4种江珧不同的群体遗传结果可能与其各自的生活史特征(繁殖时间、幼虫扩散能力等)相关。相关研究结果为中国栉江珧属资源保护、人工增养殖等提供了基础数据。

3 保护与建议

多年的过度捕捞和人工养殖的相对滞后造成栉江珧野生资源总量急剧减少, 产量难以满足市场消费需求。为合理地开发利用和积极保护江珧资源, 结合中国近海栉江珧属物种种质资源和遗传多样性的研究结果, 作者提出几条保护建议: (1)规定合理地采捕规格(建议采捕17 cm以上), 规定禁捕期(建议为繁殖季节5月—8月), 改革采捕工具, 禁止拖网捕捞, 有计划地分区轮流采捕, 以维持其资源的繁殖保护; (2)对中国沿海栉江珧属的各物种进行系统的资源调查, 明确各种类的资源量分布、栖息地、种群数量、繁殖状况和开发利用情况, 并在此基础上制定相应的资源开发与保护计划和措施; (3)加强多学科(繁殖学、发育学、遗传学等)的基础研究, 开展其人工育苗和养殖, 掌握其繁殖发育规律, 为江珧的增养殖业奠定基础; (4)采用方式多样的宣传手段开展各种宣传教育活动, 倡导人们主动抵制破坏生物多样性的行为, 形成全社会共同支持和参与江珧资源保护及科学利用的局面。